D’origine irlandaise, Brian Dennehy est né le 9 juillet 1938 à Bridgeport, dans le Connecticut.
Sportif dans l’âme, Brian s’engage tout d’abord dans des études de sport à l’Université de Colombia à New York, pour finir diplomé en Histoire. Il continue son cursus en poursuivant des études d’Art Dramatique à l’Université de Yale.
Après quelques rôles mineurs dans des séries télé, sa carrière au cinéma commence en 1977, Brian enchaîne les apparitions notamment dans
A La Recherche De Mr Goodbar et
Elle de Blake Edwards. Il joue pour la première fois aux côtés de Sylvester Stallone en 1979 dans
F.i.s.t de Norman Jewinson.
Le jeune acteur se voit offrir par la suite - en 1982- le rôle du shérif dans
Rambo, où il retrouve un Stallone devenu grand. Ce rôle, ainsi que celui du shérif Cobb dans le western
Silverado, est l'une des rares figures de salauds que l'acteur ait interprété au cours de sa carrière.
En 1985, l'acteur rejoint le casting de
Cocoon du réalisateur Ron Howard.
Bien que la carrière de l'acteur soit surtout jalonnée par d'innombrables apparitions sur le petit écran, la filmographie de Brian Dennehy comprend des rôles des plus éclectiques.
En 1983, il partage l'affiche de
Gorky Park, aux côtés de Lee Marvin et William Hurt. Il enchaîne dans un tout autre registre avec Cocoon, un film de science fiction signé Ron Howard. Il interprète le plus souvent des rôles de flics taciturnes et déterminés, aux motivations quelquefois troubles. C'est aussi le cas de
Pacte avec un tueur, où il campe un ex-policier reconverti en écrivain.
En 1987, il rejoint le casting du film de Peter Greenaway,
Le Ventre De L'Architecte pour lequel il joue le rôle de Stourley Kracklite. Ce rôle de composition, lui vaudra le Prix du Meilleur acteur décerné lors du
Chicago Film festival.
En 1996, il interprète Ted Montagüe dans Romeo + Juliette, dans la version revisitée par Baz Luhrmann.
En 2004, il s’essaie à la comédie dans
She Hate Me de Spike Lee, avant de rejoindre le casting de
Assaut Sur Le Central 13, remake du film culte de John Carpenter.
Par la suite, Brian Dennehy s’affiche quelques années dans divers téléfilms et séries télé, dont
Les 4400.
Après avoir goûté au doublage de film d’animation en 2006 avec
Everyone'S Hero, réalisé par Christopher Reeve et Colin Brady, Dennehy accepte avec plaisir de doubler le personnage Gusteau dans le film d’animation des Studios Pixar :
Ratatouille.