Frank Miller commence sa carrière dans la bande dessinée en tant que dessinateur chez des éditeurs importants comme Gold Key, DC Comics ou Marvel Comics. Il devient dès lors le dessinateur de
Daredevil, série dont il ne tarda pas à devenir également le scénariste. Il créa ensuite le personnage d'
Elektra, adapté sur grand écran en 2003, avec Jennifer Garner dans le rôle titre.
L’oeuvre la plus connue et la plus achevée de Frank Miller est « Dark Knight » (Batman: The Dark Knight Returns), une histoire glauque de Batman située dans un futur proche. Il y met en scène un Batman sombre et extrémiste et met à mal le mythe du justicier détective.
Miller ne s’est pas contenté de travailler sur les personnages des grandes compagnies de comics, il a créé ses propres séries comme celles de l’univers noir de
Sin City ou encore la série historique
300.
Frank Miller a aussi écrit quelques scénarios pour le cinéma, en particulier ceux de
Robocop 2 et sa suite
Robocop 3. Il a co-réalisé avec Robert Rodríguez l'adaptation grand écran de
Sin City en 2005.
En 2007, grâce à l'énorme succès des deux films adaptés de son œuvre
Sin City et de
300, il se lance dans l'adaptation de la bande dessinée "Le Spirit" de Will Eisner. Le film,
The Spirit, avec Gabriel Macht dans le rôle du justicier du même nom, Samuel L. Jackson, Eva Mendes, Scarlett Johansson, sort en France le 31 décembre 2008.