Joan Allen débute sa carrière avec la troupe
Steppenwolf à Chicago, dont elle est, avec John Malkovich, l'un des membres fondateurs. En 1983, elle suit la troupe à New York et fait ses débuts à Broadway.
Elle apparaît au cinéma pour la première fois dans
Peggy Sue S'Est Mariee de Francis Ford Coppola.
En 1995, elle reçoit une nomination aux Oscars pour le meilleur second rôle féminin pour son interprétation de la femme du président des Etats-Unis dans
Nixon où elle donne la réplique à Anthony Hopkins.
La Chasse Aux Sorcières de Nicholas Hytner lui vaut une deuxième nomination aux Oscars, toujours dans la catégorie Meilleur second rôle féminin.
En 1997, elle tourne
Volte Face aux côtés de Nicolas Cage et John Travolta, puis
The Ice Storm d'Ang Lee.
En 1999, Joan Allen rejoint la troupe
Steppenwolf pour
The Rage un film traitant des méfaits des armes à feu dans la société.
L'année suivante, elle retrouve la Maison Blanche dans
Manipulations, dont le scénario a été écrit pour elle par un ancien critique. Son rôle de sénatrice lui vaut sa première nomination aux Oscars en tant que Meilleur actrice.
L'année 2004 est une année chargée pour l'actrice qui tourne
N'Oublie Jamais,
La Mort Dans La Peau et
Les Bienfaits De La Colère.
L'année suivante, l'actrice américaine est dirigée par Sally Potter dans
Yes, dont elle partage l'affiche avec Sam Neill.
En 2007, Joan Allen tourne aux côtés de Jessica Lange et Kathy Bates dans
Bonneville, comédie dramatique du réalisateur Christopher N. Rowley. Elle assure également la promotion du blockbuster
La Vengeance Dans La Peau, troisième et dernier volet des aventures de Jason Bourne (Matt Damon), réalisé par Paul Greengrass, et présenté hors compétition au Festival de Deauville en 2007.
En 2010, elle donne la réplique à richard Gere, dans
Hatchi, l'incroyable histoire vraie d'un chien qui restera fidèle à son maître toute sa vie durant, même après le décès de celui-ci.
