Né à Boulder, dans le Colorado, il a entamé sa carrière professionnelle au théâtre et a fait partie pendant huit ans de la Guthrie Theater Company de Minneapolis. Il s’est produit dernièrement dans " Dinner With Friends " et " Under the Blue Sky ".
John Carroll Lynch a joué dans
Fargo des frères Coen,
The Good Girl de Miguel Arteta,
Bubble Boy de Blair Hayes,
Le Fantome De Sarah Williams de Keith Gordon,
Secrets de James Foley
Un Couple Presque Parfait de John Schlesinger,
Ma Mere, Moi Et Ma Mere de Wayne Wang,
Les Aiguilleurs de Mike Newell,
Volte Face de John Woo,
Volcano de Mick Jackson et Confidence de James Foley. Il sera bientôt à l’affiche de Catch That Girl de Bart Freundlich.
Il a joué dans la nouvelle série de David E. Kelley "
The Brotherhood Of Poland, Nh. Il a incarné le frère de Drew Carey dans la série
The Drew Carey Show et a joué dans
Gideon'S Crossing, et
A La Maison Blanche, et dans plusieurs téléfilms et mini séries dont
De La Terre à La Lune.
C’est en 2007 qu’on le retrouve au cinéma, il faisait partie du casting de
Zodiac de David Fincher, avant de poursuivre l’année suivante dans
Nos Souvenirs Brûlés de Susanne Bier et
Gran Torino de Clint Eastwood.