John Dahl est né en 1956 à Billings dans le Montana, aux Etats-Unis.
Il a étudié le cinéma à l’American Film Institute de Los Angeles. Il fait ses premières armes de réalisateur sur des clips vidéo, puis devient story-boarder.
C’est en 1989 qu’il réalise son premier long métrage,
Kill Me Again, un thriller riche en rebondissements interprété par Val Kilmer et Joanne Whalley. Le film, dont il est également coscénariste, remporte le Grand Prix du Festival du Film policier de Cognac.
En 1993, il confirme ses dons pour le thriller imprégné des films noirs des années 40 et 50 avec
Red Rock West, dans lequel il dirige Nicolas Cage, Lara Flynn Boyle, J.T. Walsh et Dennis Hopper. Il en est une fois encore coscénariste aux côtés de son frère Rick Dahl. Tous deux sont nommés à l’Independent Spirit Award du meilleur scénario, et John est nommé en tant que meilleur réalisateur.
À partir de 1994, John Dahl se consacre uniquement à la mise en scène et réalise
Last Seduction, film acclamé par la critique dans lequel Linda Fiorentino campe une femme fatale mémorable qui dépasse en noirceur toutes les héroïnes de thrillers. Le film reçoit de nombreuses distinctions et nominations, dont le Prix de la Critique au Festival de Cognac, une nomination au DGA Award du meilleur réalisateur, des nominations au Prix du meilleur film aux Edgar Allan Poe Awards et au Mystfest, et un Independent Spirit Award de la meilleure actrice pour Linda Fiorentino, ainsi que le New York Film Critics Circle Award de la meilleure actrice.
Last Seduction était à l’origine un téléfilm qui a d’abord connu une diffusion relativement limitée sur le petit écran, puis un solide succès en salles. Plusieurs critiques l’ont même classé parmi leurs dix films préférés de l’année, dont Roger Ebert.
En 1996, John Dahl ajoute un nouveau titre à sa liste de thrillers avec
Memoires Suspectes, avec Ray Liotta et Linda Fiorentino. C’est un nouveau succès au Festival de Cognac : le film obtient le Prix du Public.
Deux ans plus tard, John Dahl revient au film noir classique, situé dans l’univers du poker, avec
Les Joueurs, avec une distribution impressionnante qui comprend Matt Damon, Edward Norton, John Turturro, Gretchen Mol, Famke Janssen, Martin Landau, et John Malkovich. Le film est un succès critique et public, et John Dahl est nommé au Lion d’Or au Festival de Venise.
En 2001 sort le road movie
Une Viree En Enfer, autre succès du box-office, avec Steve Zahn, Paul Walker et Leelee Sobieski. Le film est nommé au Saturn Award du meilleur film d’action, d’aventure ou thriller.
En 2005, John Dahl réalise
The Great Raid. Ce film dramatique se déroulant durant la Seconde Guerre mondiale dans un camp de prisonniers a pour interprètes Benjamin Bratt et James Franco.
Deux ans plus tard sort le film
You Kill Me, dans lequel il a dirigé Ben Kingsley, Tea Leoni, Luke Wilson, Dennis Farina et Marcus Thomas.
