Né et élevé dans la campagne du Minnesota, John s'est installé à Austin, au Texas, où il a commencé sa carrière d'acteur et de musicien. Il a co-fondé la compagnie théâtrale Big State Productions. John vit à Los Angeles où il écrit, enregistre et interprète de la musique avec son groupe, King Straggler.
John Hawkes a joué dans
Moi, Toi Et Tous Les Autres de Miranda July, qui a remporté en 2005 le Prix Spécial du Jury au Festival de Sundance, ainsi que la Caméra d'Or au Festival de Cannes.
On l'a également vu dans
American Gangster de Ridley Scott,
Miami Vice - Deux Flics à Miami de Michael Mann, le thriller psychologique
Identity aux côtés de John Cusack et Ray Liotta, ou encore dans
Une Nuit En Enfer avec George Clooney et Quentin Tarantino.
Pour le petit écran, John a joué dans la série
Lost. On l'a également vu dans le rôle de Sol Star dans la série
Deadwood pour HBO. Il incarne aussi le frère de Danny McBride dans la série à succès de HBO
Eastbound & Down.
En 2011,
John Hawkes est nommé à l'
Oscar du meilleur acteur dans un second rôle pour son interprétation dans
Winter'S Bone avant de fouler le tapis rouge de Cannes pour le film de Sean Durkin,
Martha Marcy May Marlene qui est alors présenté dans la sélection Un Certain Regard.
