John Slattery a tenu son premier rôle à la télévision en 1988, familier du petit écran, il a été un personnage régulier, politicien de son état, dans
Sex And The City. et le frère aîné de Will, dans
Will & Grace. Il est monté sur scène pour la première fois en 1989 dans " Lisbon Traviata ", avec Nathan Lane, et quatre ans plus tard a joué à Broadway face à Lane dans " Laughter on the 23rd Floor " de Neil Simon. Il a tenu récemment la vedette d’une reprise de " Betrayal " d’Harold Pinter.
John Slattery a joué dans
City Hall d’Harold Becker,
The Naked Man de J. Todd Anderson et a été à l’affiche de
Traffic de Steven Soderbergh en 2000.
En 2002, Joel Schumacher lui offre un rôle dans son
Bad Company, il poursuit avec
Le Sourire De Mona Lisa de Mike Newell,
Dirty Dancing 2 de Guy Ferland,
La Guerre Selon Charlie Wilson de Mike Nichols en 2007 et participe à la série
Mad Men qui connait un franc succès.
En 2010,
John Slattery se voit offrir le rôle du père de Tony Stark dans
Iron Man 2 puis il joue les meneurs de destin dans
L'Agence mené par Matt Damon.
