Jon Bokenkamp a passé sa jeunesse au Nebraska et est diplômé de l’USC School of Cinema-Television. Peu après avoir obtenu son diplôme, il a écrit et réalisé le documentaire « After Sunset : The Life and Times of the Drive-In Theater », auquel ont participé John Carpenter et Samuel Z. Arkoff.
Il a ensuite signé le scénario du thriller psychologique
Preston Tylk. Son script a été remarqué par le réalisateur oscarisé William Friedkin, qui l’a engagé pour collaborer au film d’horreur
Thirty Pieces. Deux ans plus tard, Jon Bokenkamp réalisait le long métrage
Preston Tylk, dans lequel il dirigeait Luke Wilson, Norman Reedus et Dennis Farina.
En 2004, il a adapté le roman de Michael Pye pour
Taking Lives Destins Violés de D.J. Caruso, avec Angelina Jolie, Ethan Hawke et Kiefer Sutherland.
Il a plus récemment adapté la nouvelle de Ken Kalfus « Night and Day You Aere The One », et a retravaillé l’adaptation du roman de Lawrence David « Need », qui sera interprété par Nicole Kidman et Naomi Watts.