Spenser : For Hire,
Murphy Brown,
Les Contes De La Crypte,
Equal Justice sont autant de séries télévisées ayant marqué les débuts de
Jon Tenney. Toutefois, c'est avec le rôle qui lui est attribué dans
Tombstone que sa carrière prend véritablement son envol. Dès lors, le comédien enchaîne les réalisations à succès, dont
Le Flic De Beverly Hills 3.
Fort de ces expériences,
Jon Tenney retrouve le petit écran, mais se penche désormais vers les séries côtées, entre autres
Will & Grace,
Fbi Portés Disparus et
Les Experts.
L'acteur se fait également diriger par quelques grands réalisateurs, parmi lesquels Wes Craven dans
Night Visions, et Oliver Stone dans
Nixon.
Jon Tenney a par ailleurs prêté sa voix dans le dessin animé
American Dad !, en 2005.
En 2009, après avoir joué dans
Looking For Comedy In The Muslim World et
Radio Free Albemuth, il est repéré par Nelson MacCormick qui lui offre un rôle dans son film
Le Beau-père - The Stepfather. C'est ensuite au tour de Scott Charles Stewart et John Cameron Mitchell de l'engager respectivement dans
Legion puis
Rabbit Hole. En 2011, l'acteur apparaît au casting de
A Year In Mooring.