Richard Eyre commence sa carrière sur les planches du
Royal Lyceum Theatre à Edimbourg, où il sera Métteur en scène associé.
Son travail avec les comédien et ses talents pour la mise en scène lui valent d'être nommé Directeur du
National Theatre de Londres de 1987 à 1997.
Outre sa carrière au théatre,
Richard Eyre réalise plusieurs petits films et téléfilms dans les années 1980 dont
Loose Connections ou
Tumbledown avec Colin Firth (qui obtient 3 BAFTA).
En 2002, il tourne le film
Iris, drame sur Iris Murdoch, romancière aux relations tumultueuses. Ce film emporte l'oscar et le Golden Globe du meilleur acteur dans un second rôle pour Jim Broadbent.
Richard Eyre réalise le film historique
Stage Beauty avec une distribution de choix : Claire Danes, Billy Crudup, Tom Wilkinson et Ben Chaplin.
Il retrouve Judi Dench dans le film
Chronique D'Un Scandale, aux côtés de Cate Blanchett. Le film est un succès critique immédiat. Le réalisateur produit le dram
Reviens-moi de Joe Wright, avec Keira Knightley.
En 2009,
Richard Eyre réalise le thriller
The Other Man, adapté de la nouvelle de Bernhard Schlink, avec Liam Neeson et Antonio Banderas.